The role of the intestinal and reproductive tract microbiota in the progression and recurrence of genital endometriosis

Сайт издательства «Медиа Сфера» содержит материалы, предназначенные исключительно для работников здравоохранения. Закрывая это сообщение, Вы подтверждаете, что являетесь дипломированным медицинским работником или студентом медицинского образовательного учреждения. Результаты поиска: 0 Роль микробиоты кишечного и репродуктивного тракта в прогрессировании и рецидивировании наружного генитального эндометриоза Журнал: Проблемы репродукции. 2023;29(4): 68‑74 Прочитано: 4147 раз Как цитировать: Эндометриоз — это хроническое нейровоспалительное эстрогензависимое заболевание, ассоциированное с нарушением фертильности и хронической тазовой болью, которое, по разным данным, поражает 6—10% женщин репродуктивного возраста, однако истинную распространенность эндометриоза оценить сложно, учитывая многоликость клинических проявлений заболевания и отсутствие надежных неинвазивных методов диагностики [1, 2]. Помимо жалоб со стороны репродуктивной системы 90% пациенток отмечают наличие желудочно-кишечных симптомов эндометриоза [3]. Наиболее распространенными среди них являются вздутие живота, тошнота, запор, диарея и рвота [3, 4]. В последние годы активно изучается влияние особенностей микробиоты на патогенез некоторых заболеваний, в том числе эндометриоза. Предполагается, что при эндометриозе дисбаланс в составе микробиоты кишечника и репродуктивного тракта приводит к повышению уровня провоспалительных цитокинов, нарушению и изменению профилей иммунных клеток, что может способствовать развитию и прогрессированию заболевания. Персистирующая иммунная дисрегуляция поддерживает хроническое воспаление, создавая среду, способствующую активации факторов адгезии и ангиогенеза, формируя порочный круг патогенеза заболевания. Длительное воспаление в очагах эндометриоза инициирует образование спаек и фиброз, что клинически проявляется хронической тазовой болью, дисменореей, диспареунией, дисхезией и бесплодием, значительно снижая качество жизни молодых женщин [3—6]. Современная концепция терапии эндометриоза включает хирургическое лечение в виде иссечения эндометриоидных очагов и гормональную модуляцию [7]. Несмотря на то что данные методы лечения повышают фертильность и снижают интенсивность болевого синдрома, они ассоциированы с хирургическими рисками, побочными эффектами гормональной терапии и высокой долей рецидивов заболевания [7, 8]. В большинстве исследований, посвященных изучению частоты рецидива эндометриоза после хирургического лечения, сообщается о краткосрочном или среднесрочном периоде наблюдения от 2 до 4 лет с тенденцией к увеличению частоты рецидивов в исследованиях с более длительным периодом наблюдения [9]. По данным S.W. Guo и соавт. (Турция, 2009), частота рецидива заболевания в виде возобновления болевого синдрома у женщин с глубоким инфильтрирующим эндометриозом колеблется от 2% до 43,5% и выше [9]. По данным A.W. Horne и соавт. (Англия, 2019), через 2 года после операции частота рецидива составляет 21,5%, а спустя 5 лет — 40—50%, что может свидетельствовать о неэффективности первичного вмешательства у некоторых категорий больных [10]. Около 12% пациенток сообщают об отсутствии какого-либо улучшения после хирургического вмешательства, 34% предъявляют жалобы на выраженный болевой синдром в послеоперационном периоде [10, 11]. Несмотря на колоссальное количество исследований, посвященных этиологии и патогенезу эндометриоза, до настоящего времени нет четкого понимания причин рецидивирующего течения заболевания у определенной когорты пациенток. Отсутствие единой, общепринятой теории патогенеза эндометриоза является основанием для продолжения исследований, направленных на поиск возможных механизмов развития заболевания, с целью совершенствования принципов его диагностики, терапии и профилактики рецидивирующего течения. В последние годы активно изучается гипотеза бактериального заражения, впервые предложенная группой исследователей из Японии в 2010 г. Согласно данной теории, бактериальный эндотоксин — липополисахарид рассматривается как предполагаемый пусковой фактор развития и прогрессирования эндометриоза. Современные данные указывают на то, что изменение состава микробиоты кишечника и/или репродуктивного тракта может использоваться в качестве инструмента для диагностики эндометриоза, а также для оценки его формы и распространенности [12, 13]. Микробиота человека определяется как сумма всех микробных таксонов, к которым относятся бактерии, вирусы, грибы, простейшие, археи, и, по данным последних исследований, составляет до триллиона микроорганизмов. Микробиом — это совокупность генов всех представителей микробиоты, при оценке в кишечнике он представлен более чем 3 млн микробных генов, что превышает количество генов в геноме человека примерно в 150 раз. При этом микробиом у разных людей может отличаться на 80—90% [14, 15]. Флора кишечника играет незаменимую роль в усвоении и синтезе питательных веществ, поддержании целостности слизистой оболочки, защите от патогенов и работе иммунной системы. Помимо необходимости поддержания физиологической желудочно-кишечной функции также установлено, что микробиота кишечника является ключевым регулятором во многих воспалительных и пролиферативных состояниях, она влияет на метаболизм эстрогенов и гомеостаз стволовых клеток [15]. Известно, что микробиота кишечника участвует в метаболизме эстрогенов посредством эстроболома, который является совокупностью генов бактерий, обладающих способностью опосредованно метаболизировать эстрогены в кишечнике. Регуляция системных уровней эстрогенов происходит посредством β-глюкуронидазы, которая преобразует эстроген в его активные формы. При дисбиозе кишечника повышается секреция микробной β-глюкуронидазы, что увеличивает продукцию активных форм эстрогена и способствует активации его реабсорбции в сосудистое русло, вызывая гиперэстрогенемию. Данный механизм приводит к избыточному воздействию активных форм эстрогена на его рецепторы в тканях-мишенях. Таким образом, микробиота кишечника участвует в регуляции метаболизма эстрогенов в кишечнике и опосредованно влияет на их концентрацию в эстрогензависимых тканях [16]. M. Arumugam и соавт. (Германия, 2011), изучая нормальный состав микробиоты кишечника у людей, выявили, что в нем преобладают бактерии типов Bacteroidetes и Firmicutes, составляющие до 90% от всей массы микробных таксонов. Firmicutes представлены в основном такими родами бактерий, как Clostridium, Lactobacillus, Bacillus, Enterococcus и Ruminococcus; Bacteroides — родом Bacteroidetes. Оставшуюся долю микробиоты составляют Proteobacteria, которые включают роды Escherichia и Desulfovibrio, а также Actinobacteria, представленые родом Bifidobacterium [17]. M. Yuan и соавт. (Китай, 2018) в исследовании на мышиной модели эндометриоза выявили признаки дисбиоза кишечника у больных мышей, что проявлялось двукратным увеличением соотношения Firmicutes/Bacteroidetes, а также повышением доли протеобактерий, актинобактерий и цианобактерий [18]. J. Chen и соавт. (Китай, 2021), изучая состав микробиоты кишечника пациенток с эндометриозом, обнаружили увеличение популяций бактерий видов Eggerthella lenta и Eubacterium dolichum при заметном снижении доли таких бактерий, как Clostridia, Ruminococcus и Lachnospiraceae [19]. В нескольких исследованиях сообщается о повышенном содержании бактерий родов Prevotella и Alloprevotella семейства Prevotellaceae в составе микробиоты кишечника у женщин с эндометриозом [20, 21]. J. Shan и соавт. (Китай, 2021) выявили повышенное содержание грамположительных анаэробных бактерий рода Blautia у пациенток с эндометриозом, что коррелировало с повышенным уровнем эстрадиола в крови [22]. D.R. Uduwela и соавт. (Австралия, 2018) обнаружили повышение количества бактерий семейства Pseudomonadaceae (рода Pseudomonas) в перитониальной жидкости у пациенток с эндометриозом. Бактерии Pseudomonas aeruginosa способны опосредованно повышать активность арилсульфатазы — фермента, участвующего в стероидогенезе, который метаболизирует эстрона сульфат в его активную форму — эстрон [23]. Кроме того, бактерии рода Pseudomonas являются грамотрицательными микроорганизмами, способными высвобождать липополисахариды. Все это может приводить к возникновению локальной гиперэстрогении в брюшной полости, повышенной пролиферации клеток эктопического эндометрия и прогрессированию эндометриоза. Таким образом, повышение количества бактерий рода Pseudomonas в перитонеальной жидкости может быть потенциальным биомаркером эндометриоза, сообщают авторы [23]. S.B. Chadchan и соавт. (США, 2019) в исследовании на мышиной модели эндометриоза показали эффективность антибактериальной терапии метронидазолом в виде уменьшения размеров эндометриоидных очагов за счет сокращения доли бактериоидов [24]. Последующий перенос фекальной микробиоты от мышей с эндометриозом приводил к воспалительной реакции и возобновлению роста эндометриоидных инфильтратов. Данное исследование демонстрирует важную роль кишечной микробиоты в развитии эндометриоза, а также перспективы его лечения с применением антибактериальных препаратов [24, 25]. Помимо исследования роли кишечной микробиоты в последние годы активно изучается влияние микрофлоры репродуктивного тракта на развитие эндометриоза [26]. Нарушение состава микробиоты матки особенно актуально в период периимплантации, когда эпителий эндометрия демонстрирует повышенную проницаемость, способствуя формированию провоспалительной среды [26, 27]. Метаболиты жизнедеятельности микроорганизмов также влияют на локальную микросреду, изменяя pH, усугубляя явления дисбиоза [28]. Хроническое воспаление, вызванное восходящей инфекцией, может лежать в основе развития и прогрессирования эндометриоза. Защитные свойства репродуктивного тракта обеспечивают комменсальные микроогранизмы, которые ограничивают колонизацию патогенной флорой. Так, присутствие лактобацилл в женском репродуктивном тракте предотвращает адгезию Neisseria gonorrhoeae [29]. Помимо этого, комменсальные бактерии непрерывно стимулируют Toll-подобные рецепторы (TLR), повышая иммунореактивность организма. В относительно недавнем исследовании B. Ata и соавт. (Турция, 2019) сравнивали состав микробиоты шейки матки и кишечника у женщин с эндометриозом III—IV стадии и контрольной группы. Выявлено, что в микробиоте шейки матки женщин с эндометриозом обнаружено повышенное содержание потенциально патогенных видов, включая Gardnerella, Streptococcus, Escherichia, Shigella и Ureaplasma. В кишечной микробиоте группы с эндометриозом доминировали бактерии рода Shigella и Escherichia [30]. Микробиота полости матки остается менее изученной, в связи с чем до настоящего время отсутствует консенсус относительно нормального ее состава, а также ее роли в развитии эндометриоза [31, 32]. I. Moreno и соавт. (Испания, 2019) в своем исследовании обнаружили, что микробный состав полости матки отличался от вагинального и содержал до 191 таксономической единицы [33]. Данные микроорганизмы классифицированы либо как лактобактерии (LD, >90% Lactobacillus spp.), либо как нелактобактерии (NLD, 10% других бактерий). Определены пять родов бактерий, наиболее представленные в эндометрии женщин репродуктивного возраста, такие как Lactobacillus (71,7% идентифицированных бактерий), Gardnerella (12,6%), Bifidobacterium (3,7%), Streptococcus (3,2%) и Prevotella (0,866%). В свою очередь, повышение содержания в эндометрии бактерий, связанных с бактериальным вагинозом, таких как Gardnerella, Prevotella и Bacteroides, способствует увеличению риска развития гинекологических заболеваний, включая эндометриоз [33, 34]. K.N. Khan и соавт. (Япония, 2010) выдвинули гипотезу, что при эндометриозе ряд грамотрицательных бактерий, в частности Escherichia coli, путем прямой восходящей миграции из влагалища способны контаминировать менструальную кровь и проникать в стенку матки. Авторы выявили значительное увеличение количества колониеобразующих единиц E. coli в менструальной крови, а также повышение уровня бактериального эндотоксина липополисахарида в менструальной крови и перитонеальной жидкости пациенток с эндометриозом. Бактериальный эндотоксин посредством Toll-подобных рецепторов 4-го типа (TLR-4) стимулирует выработку провоспалительных цитокинов и факторов роста. Концентрации фактора роста гепатоцитов (HGF), фактора роста эндотелия сосудов (VEGF), интерлейкина-6 (IL-6) и фактора некроза опухоли альфа (TNF-α) были значительно выше в культуральной среде E. coli, обработанной липополисахаридами. Кроме того, лиополисахарид бактериального эндотоксина может увеличивать пролиферацию эпителиальных и стромальных клеток эутопического и эктопического эндометрия у женщин с эндометриозом [28]. По данным современных исследований, диета является ключевым фактором формирования экосистемы кишечной микробиоты и имеет решающее значение для метаболизма питательных веществ в активные постбиотики [35]. Изменения в составе кишечной микробиоты зависят от вида бактерий, непосредственно потребляемых с пищей, длительности прохождения через желудочно-кишечный тракт, секреторной активности желудочного тракта, режима питания и регуляции экспрессии микробиома. Изменения в диете оказывают относительно быстрое (в течение недели) влияние на микробный состав и на его метаболиты. A. Jain и соавт. (Сингапур, 2018) сравнили разнообразие кишечной микробиоты у людей, потребляющих в большем количестве растительную пищу, и у людей, придерживающихся рациона с продуктами животного происхождения. Выяснилось, что бактерии рода Prevotella преобладали у лиц первой группы. Авторы также выявили, что бактерии рода Bacteroides положительно коррелируют с длительным использованием диет, богатых животным белком и насыщенными жирами [36]. В одном из исследований выявлено, что сниженная биодоступность питательных веществ, обнаруживаемая в более крупных пищевых частицах, неповрежденных стенках клеток растений и продуктах без термической обработки, способствует поддержанию нормальной микробиоты кишечника [37]. Цельные растительные продукты обладают защитным действием, способствуя росту полезных бактерий, разрушающих клетчатку, в толстой кишке. Показано, что перевариваемые углеводы из фруктов (например, глюкоза, сахароза и фруктоза) уменьшают количество бактероидов и клостридий [38]. Дефицит питательных веществ, включая фолиевую кислоту, витамин B12, цинк и холин, может препятствовать метилированию ДНК, что приводит к эпигенетическим аномалиям за счет изменения экспрессии генов островка CpG (цитозин — фосфат — гуанин). При эндометриозе гипометилирование CpG может привести к чрезмерной экспрессии стероидогенного фактора 1 (SF1) или рецептора эстрогена β (ER-β) с последующим увеличением уровней эстрадиола и простагландина E2 (PGE2), активируя воспаление и пролиферацию [39]. Установлено, что отсутствие в рационе пациенток с эндометриозом определенных продуктов может вызывать прогрессирование заболевания и повышать риск рецидива. К продуктам, снижающим риск развития и прогрессирования эндометриоза, относят бобовые и цельнозерновую пищу, богатую фолатами, метионином, витаминами В6, А, С и Е, которые действуют на геном посредством метилирования ДНК. При дефиците данных питательных веществ происходит нарушение липидного метаболизма, активация окислительного стресса и эпигенетических мутаций [40, 41]. Еще в 2004 г. F. Parazzini и соавт. провели исследование, в котором изучали рацион питания у 504 женщин с генитальным эндометриозом в возрасте от 20 до 65 лет. Они обнаружили, что высокое еженедельное потребление фруктов и овощей отрицательно коррелировало с риском развития эндометриоза. Напротив, употребление красного мяса, мясного ассорти и колбас определено как фактор риска развития заболевания, что может быть связано с повышением концентрации эстрадиола и сульфата эстрона у данной категории женщин [42]. В исследовании выявили, что высокое потребление омега-3-полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК) снижает риск развития эндометриоза у женщин. На мышиной модели эндометриоза было показано, что диета, богатая ПНЖК, оказывает противовоспалительное действие за счет снижения маркеров воспаления TNF-α и IL-6, подавляя образование новых эндометриоидных очагов [43]. K. Khanaki и соавт., оценивая влияние полиненасыщенных жирных кислот на развитие эндометриоза, обнаружили, что изменение соотношения омега-6 и омега-3 в рационе питания связано с повышенной частотой дисменореи, эндокринных и аутоиммунных заболеваний у женщин с эндометриозом [43, 44]. A. Amaral и соавт. (Бразилия, 2021) в своем исследовании обнаружили, что женщины с эндометриозом потребляли более низкое количество полиненасыщенных жирных кислот (омега-3 и омега-6), чем женщины контрольной группы. Авторы предположили, что употребление омега-3 может замедлять рост эктопического эндометрия и уменьшать болевой синдром, улучшая качество жизни женщин с эндометриозом III и IV стадии [45]. J. Mier-Cabrera и соавт. (Мексика, 2009) обнаружили снижение содержания маркеров окислительного стресса у пациенток с эндометриозом при соблюдении диеты, богатой витаминами A, C и E, в течение 4 мес. Это обусловлено высокой антиоксидантной активностью данных витаминов, которые предотвращают перекисное окисление липидов [39]. Таким образом, анализ данных литературы позволяет сделать заключение, что микробиота кишечника и репродуктивного тракта играет важную роль в развитии и прогрессировании эндометриоза. В связи с этим представляется перспективным изучение новых подходов диагностики, терапии и профилактики данного заболевания. Дисбиоз кишечника и репродуктивных путей приводит к аномальному метаболизму эстрогенов, иммунной дисрегуляции и хроническому воспалению, способствуя активации факторов адгезии и ангиогенеза, формируя порочный круг начала и прогрессирования эндометриоза. Коррекция состава микробиоты с помощью диетотерапии может быть эффективной в отношении профилактики и прогрессирования генитального эндометриоза [46—48]. Актуальным является исследование структуры микробиома кишечника и репродуктивного тракта у пациенток с генитальным эндометриозом для выявления специфичных колоний микроорганизмов, являющихся прогностическими маркерами неблагоприятного течения и рецидивирования заболевания. Участие авторов: Концепция и дизайн исследования — Мелкозерова О.А., Михельсон А.А. Сбор и обработка материала — Мелкозерова О.А., Браславская Е.П., Авсеенко М.А. Написание текста — Браславская Е.П., Мелкозерова О.А. Редактирование — Мелкозерова О.А., Михельсон А.А., Окулова Е.О. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Литература / References: - Zondervan KT, Becker CM, Missmer SA. Endometriosis. New England Journal of Medicine. 2020;382(13):1244-1256. https://doi.org/10.1056/NEJMra1810764 - Zondervan KT, Becker CM, Koga K, Missmer SA, Taylor RN, Viganò P. Endometriosis. Nature Reviews. Disease Primers. 2018;4(1):9. https://doi.org/10.1038/s41572-018-0008-5 - Vercellini P, Fedele L, Aimi G, Pietropaolo G, Consonni D, Crosignani PG. Association between endometriosis stage, lesion type, patient characteristics and severity of pelvic pain symptoms: a multivariate analysis of over 1000 patients. Human Reproduction. 2007;22(1):266-271. https://doi.org/10.1093/humrep/del339 - Saidi K, Sharma S, Ohlsson B. A systematic review and meta-analysis of the associations between endometriosis and irritable bowel syndrome. European Journal of Obstetrics, Gynecology, and Reproductive Biology. 2020;246:99-105. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2020.01.031 - Pickard JM, Zeng MY, Caruso R, Núñez G. Gut microbiota: Role in pathogen colonization, immune responses, and inflammatory disease. Immunological Reviews. 2017;279(1):70-89. https://doi.org/10.1111/imr.12567 - Jiang I, Yong PJ, Allaire C, Bedaiwy MA. Intricate Connections between the Microbiota and Endometriosis. International Journal of Molecular Sciences. 2021;22:5644. https://doi.org/10.3390/ijms22115644 - Brichant G, Laraki I, Henry L, Munaut C, Nisolle M. New Therapeutics in Endometriosis: A Review of Hormonal, Non-Hormonal, and Non-Coding RNA Treatments. International Journal of Molecular Sciences. 2021;22(19):10498. https://doi.org/10.3390/ijms221910498 - Kho RM, Andres MP, Borrelli GM, Neto JS, Zanluchi A, Abrão MS. Surgical treatment of different types of endometriosis: Comparison of major society guidelines and preferred clinical algorithms. Best Practice and Research. Clinical Obstetrics and Gynaecology. 2018; 51:102-110. https://doi.org/10.1016/j.bpobgyn.2018.01.020 - Guo SW. Recurrence of endometriosis and its control. Human Reproduction Update. 2009;15(4):441-461. https://doi.org/10.1093/humupd/dmp007 - Horne AW, Daniels J, Hummelshoj L, Cox E, Cooper KG. Surgical removal of superficial peritoneal endometriosis for managing women with chronic pelvic pain: time for a rethink? BJOG. 2019; 126(12):1414-1416. https://doi.org/10.1111/1471-0528 - Муфтайдинова Ш.К., Файзуллин Л.З., Чупрынин В.Д, Русейкин Н.С., Смольнова Т.Ю., Буралкина Н.А. Клинико-диагностические аспекты глубокого инфильтративного эндометриоза (диагностика, лечение, рецидивы). Гинекология. 2021;23(4): 307-313. https://doi.org/10.26442/20795696.2021.4.201040 - Khan KN, Kitajima M, Hiraki K, Yamaguchi N, Katamine S, Matsuyama T, Masuzaki H. Escherichia coli contamination of menstrual blood and effect of bacterial endotoxin on endometriosis. Fertility and Sterility. 2010;94(7):2860-2863. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2010.04.053 - Huang L, Liu B, Liu Z, Feng W, Liu M, Wang Y, Peng D, Fu X, Zhu H, Cui Z, Xie L, Ma Y. Gut microbiota exceeds cervical microbiota for early diagnosis of endometriosis. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology. 2021;11:788836. https://doi.org/10.3389/fcimb.2021.788836 - Wheeler DA, Srinivasan M, Egholm M, Shen Y, Chen L, McGuire A, He W, Chen YJ, Makhijani V, Roth GT, Gomes X, Tartaro K, Niazi F, Turcotte CL, Irzyk GP, Lupski JR, Chinault C, Song XZ, Liu Y, Yuan Y, Nazareth L, Qin X, Muzny DM, Margulies M, Weinstock GM, Gibbs RA, Rothberg JM. The complete genome of an individual by massively parallel DNA sequencing. Nature. 2008; 452(7189):872-876. https://doi.org/10.1038/nature06884 - Qin J, Li R, Raes J, Arumugam M, Burgdorf KS, Manichanh C, Nielsen T, Pons N, Levenez F, Yamada T, Mende DR, Li J, Xu J, Li S, Li D, Cao J, Wang B, Liang H, Zheng H, Xie Y, Tap J, Lepage P, Bertalan M, Batto JM, Hansen T, Le Paslier D, Linneberg A, Nielsen HB, Pelletier E, Renault P, Sicheritz-Ponten T, Turner K, Zhu H, Yu C, Li S, Jian M, Zhou Y, Li Y, Zhang X, Li S, Qin N, Yang H, Wang J, Brunak S, Doré J, Guarner F, Kristiansen K, Pedersen O, Parkhill J, Weissenbach J; MetaHIT Consortium; Bork P, Ehrlich SD, Wang J. A human gut microbial gene catalogue established by metagenomic sequencing. Nature. 2010;464(7285):59-65. https://doi.org/10.1038/nature08821 - Ervin SM, Li H, Lim L, Roberts LR, Liang X, Mani S, Redinbo MR. Gut microbial β-glucuronidases reactivate estrogens as components of the estrobolome that reactivate estrogens. The Journal of Biological Chemistry. 2019;294(49):18586-18599. https://doi.org/10.1074/jbc.RA119.010950 - Arumugam M, Raes J, Pelletier E, Le Paslier D, Yamada T, Mende DR, Fernandes GR, Tap J, Bruls T, Batto JM, Bertalan M, Borruel N, Casellas F, Fernandez L, Gautier L, Hansen T, Hattori M, Hayashi T, Kleerebezem M, Kurokawa K, Leclerc M, Levenez F, Manichanh C, Nielsen HB, Nielsen T, Pons N, Poulain J, Qin J, Sicheritz-Ponten T, Tims S, Torrents D, Ugarte E, Zoetendal EG, Wang J, Guarner F, Pedersen O, de Vos WM, Brunak S, Doré J; Antolín M, Artiguenave F, Blottiere HM, Almeida M, Brechot C, Cara C, Chervaux C, Cultrone A, Delorme C, Denariaz G, Dervyn R, Foerstner KU, Friss C, van de Guchte M, Guedon E, Haimet F, Huber W, van Hylckama-Vlieg J, Jamet A, Juste C, Kaci G, Knol J, Lakhdari O, Layec S, Le Roux K, Maguin E, Mérieux A, Melo Minardi R, M’rini C, Muller J, Oozeer R, Parkhill J, Renault P, Rescigno M, Sanchez N, Sunagawa S, Torrejon A, Turner K, Vandemeulebrouck G, Varela E, Winogradsky Y, Zeller G, Weissenbach J, Ehrlich SD, Bork P. Enterotypes of the human gut microbiome. Nature. 2011;473(7346): 174-180. https://doi.org/10.1038/nature09944 - Yuan M, Li D, Zhang Z, Sun H, An M, Wang G. Endometriosis induces gut microbiota alterations in mice. Human Reproduction. 2018;33(4):607-616. https://doi.org/10.1093/humrep/dex372 - Chen J, Li Y, Tian Y, Huang C, Li D, Zhong Q, Ma X. Interaction between Microbes and Host Intestinal Health: Modulation by Dietary Nutrients and Gut-Brain-Endocrine-Immune Axis. Current Protein and Peptide Science. 2015;16(7):592-603. https://doi.org/10.2174/1389203716666150630135720 - Hooper LV, Littman DR, Macpherson AJ. Interactions between the microbiota and the immune system. Science. 2012;336(6086): 1268-1273. https://doi.org/10.1126/science.1223490 - Hantschel J, Weis S, Schäfer KH, Menger MD, Kohl M, Egert M, Laschke MW. Effect of endometriosis on the fecal bacteriota composition of mice during the acute phase of lesion formation. PLoS One. 2019;14(12):e0226835. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0226835 - Shan J, Ni Z, Cheng W, Zhou L, Zhai D, Sun S, Yu C. Gut microbiota imbalance and its correlations with hormone and inflammatory factors in patients with stage ¾ endometriosis. Archives of Gynecology and Obstetrics. 2021;304(5):1363-1373. https://ddoi.org/10.1007/s00404-021-06057-z - Uduwela DR, Pabis A, Stevenson BJ, Kamerlin SCL, McLeod MD. Enhancing the steroid sulfatase activity of the arylsulfatase from pseudomonas aeruginosa. ACS Catalysis. 2018;8:8902-8914. https://doi.org/10.1021/acscatal.8b02905. - Chadchan SB, Cheng M, Parnell LA, Yin Y, Schriefer A, Mysorekar IU, Kommagani R. Antibiotic therapy with metronidazole reduces endometriosis disease progression in mice: a potential role for gut microbiota. Human Reproduction. 2019;34(6):1106-1116. https://doi.org/10.1093/humrep/dez041 - Salliss ME, Farland LV, Mahnert ND, Herbst-Kralovetz MM. The role of gut and genital microbiota and the estrobolome in endometriosis, infertility and chronic pelvic pain. Human Reproduction Update. 2021;28(1):92-131. https://doi.org/10.1093/humupd/dmab035 - Martin DH, Marrazzo JM. The Vaginal Microbiome: Current Understanding and Future Directions. Journal of Infectious Diseases. 2016;214(1):36-41. https://doi.org/10.1093/infdis/jiw184 - Svensson A, Brunkwall L, Roth B, Orho-Melander M, Ohlsson B. Associations between endometriosis and gut microbiota. Reproductive Sciences. 2021;28(8):2367-2377. https://doi.org/10.1007/s43032-021-00506-5 - Khan KN, Kitajima M, Yamaguchi N, Fujishita A, Nakashima M, Ishimaru T, Masuzaki H. Role of prostaglandin E2 in bacterial growth in women with endometriosis. Human Reproduction. 2012;27(12):3417-3424. https://doi.org/10.1093/humrep/des331 - Spurbeck RR, Arvidson CG. Inhibition of Neisseria gonorrhoeae epithelial cell interactions by vaginal Lactobacillus species. Infection and Immunity. 2008;76(7):3124-3130. https://doi.org/10.1128/IAI.00101-08 - Ata B, Yildiz S, Turkgeldi E, Brocal VP, Dinleyici EC, Moya A, Urman B. The Endobiota Study: Comparison of vaginal, cervical and gut microbiota between women with stage 3/4 endometriosis and healthy controls. Scientific Reports. 2019;9(1):2204. https://doi.org/10.1038/s41598-019-39700-6 - Muzny CA, Łaniewski P, Schwebke JR, Herbst-Kralovetz MM. Host-vaginal microbiota interactions in the pathogenesis of bacterial vaginosis. Current Opinion in Infectious Diseases. 2020;33(1):59-65. https://doi.org/10.1097/QCO.0000000000000620 - Muzny CA, Taylor CM, Swords WE, Tamhane A, Chattopadhyay D, Cerca N, Schwebke JR. An Updated Conceptual Model on the Pathogenesis of Bacterial Vaginosis. Journal of Infectious Diseases. 2019; 220(9):1399-1405. https://doi.org/10.1093/infdis/jiz342 - Moreno I, Codoñer FM, Vilella F, Valbuena D, Martinez-Blanch JF, Jimenez-Almazán J, Alonso R, Alamá P, Remohí J, Pellicer A, Ramon D, Simon C. Evidence that the endometrial microbiota has an effect on implantation success or failure. American Journal of Obstetrics and Gynecology. 2016;215(6):684-703. https://doi.org/10.1016/j.ajog.2016.09.075 - Kamińska D, Gajecka M. Is the role of human female reproductive tract microbiota underestimated? Beneficial Microbes. 2017;8(3):327-343. https://doi.org/10.3920/BM2015.0174 - Mitchell C, Marrazzo J. Bacterial vaginosis and the cervicovaginal immune response. American Journal of Reproductive Immunology. 2014;71(6):555-563. https://doi.org/10.1111/aji.12264 - Jain A, Li XH, Chen WN. Similarities and differences in gut microbiome composition correlate with dietary patterns of Indian and Chinese adults. AMB Express. 2018;8(1):104. https://doi.org/10.1186/s13568-018-0632-1 - Ercolini D, Fogliano V. Food Design to Feed the Human Gut Microbiota. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2018;66(15): 3754-3758. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.8b00456 - Singh RK, Chang HW, Yan D, Lee KM, Ucmak D, Wong K, Abrouk M, Farahnik B, Nakamura M, Zhu TH, Bhutani T, Liao W. Influence of diet on the gut microbiome and implications for human health. Journal of Translational Medicine. 2017;15(1):73. https://doi.org/10.1186/s12967-017-1175-y - Mier-Cabrera J, Aburto-Soto T, Burrola-Méndez S, Jiménez-Zamudio L, Tolentino MC, Casanueva E, Hernández-Guerrero C. Women with endometriosis improved their peripheral antioxidant markers after the application of a high antioxidant diet. Reproductive Biology and Endocrinology. 2009;7:54. https://doi.org/10.1186/1477-7827-7-54 - Trabert B, Peters U, De Roos AJ, Scholes D, Holt VL. Diet and risk of endometriosis in a population-based case-control study. British Journal of Nutrition. 2011;105(3):459-467. https://doi.org/10.1017/S0007114510003661 - Darling AM, Chavarro JE, Malspeis S, Harris HR, Missmer SA. A prospective cohort study of Vitamins B, C, E, and multivitamin intake and endometriosis. Journal of Endometriosis. 2013;5(1):17-26. https://doi.org/10.5301/je.5000151 - Parazzini F, Chiaffarino F, Surace M, Chatenoud L, Cipriani S, Chiantera V, Benzi G, Fedele L. Selected food intake and risk of endometriosis. Human Reproduction. 2004;19(8):1755-1759. https://doi.org/10.1093/humrep/deh395 - Khanaki K, Nouri M, Ardekani AM, Ghassemzadeh A, Shahnazi V, Sadeghi MR, Darabi M, Mehdizadeh A, Dolatkhah H, Saremi A, Imani AR, Rahimipour A. Evaluation of the relationship between endometriosis and omega-3 and omega-6 polyunsaturated fatty acids. Iranian Biomedical Journal. 2012;16(1):38-43. https://doi.org/10.6091/ibj.1025.2012 - Missmer SA, Chavarro JE, Malspeis S, Bertone-Johnson ER, Hornstein MD, Spiegelman D, Barbieri RL, Willett WC, Hankinson SE. A prospective study of dietary fat consumption and endometriosis risk. Human Reproduction. 2010;25(6):1528-1535. https://doi.org/10.1093/humrep/deq044 - Savaris AL, do Amaral VF. Nutrient intake, anthropometric data and correlations with the systemic antioxidant capacity of women with pelvic endometriosis. European Journal of Obstetrics, Gynecology, and Reproductive Biology. 2011;158(2):314-318. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2011.05.014 - Эндометриоз. Клинические рекомендации. М.: Министерство здравоохранения Российской Федерации. 2020. Ссылка активна на 12.05.23. https://minzdrav.samregion.ru/wp-content/uploads/sites/28/2020/12/endometrioz.pdf?ysclid=lfgnra6oc3298261126 - Australian clinical guideline on the diagnosis and management of endometriosis. RANZCOG: 2021. Accessed May 12, 2023. https://ranzcog.edu.au/news/australian-endometriosis-guideline - ESHRE guideline: endometriosis. Human Reproduction Open. 2022;2:hoac009. https://doi.org/10.1093/hropen/hoac009 Подтверждение e-mail На [email protected] отправлено письмо со ссылкой для подтверждения e-mail. Перейдите по ссылке из письма, чтобы завершить регистрацию на сайте. Подтверждение e-mail Мы используем файлы cооkies для улучшения работы сайта. Оставаясь на нашем сайте, вы соглашаетесь с условиями использования файлов cооkies. Чтобы ознакомиться с нашими Положениями о конфиденциальности и об использовании файлов cookie, нажмите здесь.